木叶九尾之乱中，5岁的鼬一个人在家保护还是婴儿的弟弟佐助。7岁从忍者学校毕业，鼬是宇智波一族与宇智波止水齐名的少年天才，两人也是挚友。第三次忍界大战，鼬年仅4岁就目睹了太多的死亡，对于这么小年纪就经历战争的他来说，战争简直就是地狱，这个创伤使鼬厌恶战乱，从此成为一个热爱和平的男人。
7岁以全校第一的成绩从忍者学校毕业，三代目火影猿飞日斩评价过鼬7岁的时候就能像火影一样思考问题，8岁便开了写轮眼。10岁升为中忍，11岁加入暗部，受止水影响，从小的他就能超越狭隘的本族主义，尽心尽力为村子做事。
加入暗部后的他的能力更是得到了队长旗木卡卡西的肯定，在加入暗部后由于出色的才能不久便被“借调”到了志村团藏所在的暗部。加入暗部的他不但承担着宇智波一族与村子沟通的桥梁，更是作为木叶和宇智波的双重间谍而往来于两者之间。
木叶九尾之乱后高层怀疑操控这一变乱的人是宇智波族，于是在志村团藏的建议下对宇智波地区进行24小时监控，本就因为二代目火影以建立木叶警务部队为由将宇智波一族隔离的木叶基本政策而不满的宇智波族人终于爆发了出来，企图在由宇智波鼬的父亲宇智波富岳领导的村子的政治斗争中夺取自己的地位。
危机爆发前宇智波止水面见三代目火影，打算在宇智波一族的集会上观察宇智波富岳的态度，如果政变无法阻止，就使用最强幻术别天神改变他的想法从而阻止叛乱。但是志村团藏并不相信他，同时也是为了夺取他的万花筒写轮眼，所以用禁术“伊邪那岐”偷袭止水，夺取了止水的右眼，单被止水以瞬身术逃脱。
负伤而逃的宇智波止水遇到了暗部秘技组首领乌鸦，乌鸦拦住一群根忍者，说道：“原来如此，我就在怀疑为什么你和鼬两人都不在，原来是志村团藏干的好事呢。”一名根上忍说道：“你是什么人，竟敢直呼团藏大人的名字！”乌鸦说道：“暗部秘技组首领，外号死亡乌鸦就是我，另外还曾经训练过一支根支队忍者部队，我看你面生的很，估计不认识我。行了，都回去吧，你们的任务到此结束了。”
根上忍说道：“我们执行的是团藏大人的命令！”乌鸦摘下面具说道：“哦，既然你这么喜欢执行任务的话，说不定我会和志村团藏好好商量一下，把你调派到暗部秘技组，让你也感受一下真正的死亡，如何？”根上忍说道：“阻拦者，杀无赦！”乌鸦笑了笑，对着宇智波止水说道：“借你的刀用一下。”宇智波止水说道：“前辈！”乌鸦说道：“杀他们小菜一碟而已。”
蹭蹭！乌鸦手上的短刀上元素风灵灌满，嗖的一声灌满元素风灵的短刀在乌鸦的挥舞之下刀刃之上血滴如注，地上的尸体全部是一击毙命。宇智波止水喊道：“前辈，你杀了他们！”乌鸦说道：“这笔买卖还算不吃亏。宇智波止水，跟我走。”志村团藏得到了一枚宇智波止水的写轮眼，但是很显然想得太好了，得到了万花筒写轮眼却损失了四名精心培养的上忍，但是志村团藏却没有去找乌鸦的麻烦。
止水（隐姓埋名）自杀使得宇智波族人元气大伤，士气低落，但是族人仍然决意叛变。鼬面见木叶高层汇报了这一情况，在场的高层中只有三代目火影坚持想以谈判的方式解决宇智波政变，但因为事情已经来不及改变最后只说请鼬帮他争取一点时间，事实上除了歼灭宇智波全族之外已再无其他善法。
志村团藏之后找到了宇智波鼬，以鼬的弟弟宇智波佐助的性命作为交换让宇智波鼬诛灭全族并对佐助保密，自己以叛忍的身份搜集对木叶不利的组织情报。为了保护村子防止其他国家乘虚而入，也是为了止水的意愿和弟弟的性命。鼬在痛苦与煎熬中被迫接受了灭族任务。
政变当晚宇智波鼬和宇智波黑差（之前鼬找到他答应帮他向宇智波一族复仇但不许他对村子出手）一起动手诛灭了全族，宇智波鼬含泪与父母道别，他们将佐助托付给了鼬，并给弟弟设定了一个向自己复仇这一目标之后逃离木叶。宇智波鼬逃离木叶村的时候，乌鸦阻止了水镜追赶宇智波鼬的行动。
水镜的右眼被乌鸦用生命元素治愈，并同时移植了一颗三勾玉写轮眼并且成功觉醒万花筒写轮眼能力，同时水镜的右眼被彻底消除了诅咒的副作用，水镜的左眼万花筒写写轮眼瞳术能力是和别天神旗鼓相当的镜花水月。同时乌鸦还将旗木卡卡西的写轮眼物归原主，而旗木卡卡西的眼镜也被乌鸦用生命元素治愈。乌鸦同时命令水镜不定期和叛忍宇智波鼬联络，获取晓组织的情报。
根支队主任志村团藏、暗部秘技组首领夜幕，志村团藏对夜幕说道：“宇智波止水的事情，你总要给我一个解释吧！”夜幕却说道：“团藏，这件事已经结束了，你得到了一颗万花筒写轮眼，而我杀死了你亲自培养的四名上忍，这笔买卖你不吃亏。”志村团藏说道：“你要清楚的是培养一名上忍可不是那么容易的。”夜幕也说道：“团藏大人你要清楚一点，宇智波止水是我的部下，隶属于暗部秘技组，你做的事情已经超越了底线。做人不要得寸进尺为好。”
志村团藏说道：“宇智波一族的族人会怀着仇恨戒备之心的。”夜幕却说道：“做人留一线日后好相见，我想万一有一天当你面临死亡的时候，谁会来救你或者说最后救你的人却是宇智波一族的族人，你该怎么想？”志村团藏说道：“哼，那是不可能的。”夜幕说道：“团藏大人，一个人如果野心太大的话，估计也就没几年好活了，你说呢！”志村团藏怒道：“你这是在威胁我吗？”夜幕说道：“如果你这么认为的话，我承认。”
志村团藏说道：“哼！走着瞧！”夜幕说道：“团藏大人，我比你年轻！”
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