木叶九尾之乱中，5岁的鼬一个人在家保护还是婴儿的弟弟佐助。7岁从忍者学校毕业，鼬是宇智波一族与宇智波止水齐名的少年天才，两人也是挚友。第三次忍界大战，鼬年仅4岁就目睹了太多的死亡，对于这么小年纪就经历战争的他来说，战争简直就是地狱，这个创伤使鼬厌恶战乱，从此成为一个热爱和平的男人。
7岁以全校第一的成绩从忍者学校毕业，三代目火影猿飞日斩评价过鼬7岁的时候就能像火影一样思考问题，8岁便开了写轮眼。10岁升为中忍，11岁加入暗部，受止水影响，从小的他就能超越狭隘的本族主义，尽心尽力为村子做事。
加入暗部后的他的能力更是得到了队长旗木卡卡西的肯定，在加入暗部后由于出色的才能不久便被“借调”到了志村团藏所在的暗部。加入暗部的他不但承担着宇智波一族与村子沟通的桥梁，更是作为木叶和宇智波的双重间谍而往来于两者之间。
木叶九尾之乱后高层怀疑操控这一变乱的人是宇智波族人，于是在志村团藏的建议下对宇智波地区进行24小时监控，本就因为二代目火影以建立木叶警务部队为由将宇智波一族隔离的木叶基本政策而不满的宇智波族人终于爆发了出来，企图在由宇智波鼬的父亲宇智波富岳领导的村子的政治斗争中夺取自己的地位。
在危机爆发前宇智波止水面见三代目火影，打算在宇智波一族的集会上观察宇智波富岳的态度，如果政变无法阻止，就使用最强幻术别天神改变他的想法从而阻止叛乱。但是志村团藏并不相信他，同时也是为了夺取他的万花筒写轮眼，所以偷袭止水成功，夺取了止水的右眼。
在失去右眼之后止水为了不让左眼再落入其手、维护宇智波之名，将左眼送给鼬，并嘱咐鼬要为了和平使用它、全力阻止宇智波政变，并且让鼬对他的事情保密，最终投南贺河自尽。宇智波鼬亲眼目睹止水自杀，并开启万花筒写轮眼，宇智波鼬使用万花筒写轮眼阅读了神社内六道仙人留下的只有万花筒写轮眼才能阅读的文字。
由于止水自杀且宇智波鼬并没有参加那晚的集会，宇智波族人怀疑是宇智波鼬杀死了止水，被鼬断然否定。止水自杀使得宇智波族人元气大伤，士气低落，但是族人仍然决意叛变。鼬面见木叶高层汇报了这一情况，在场的高层中只有三代目火影坚持想以谈判的方式解决宇智波政变，但因为事情已经来不及改变最后只说请鼬帮他争取一点时间，事实上除了歼灭宇智波全族之外已再无其他善法。
志村团藏之后找到了宇智波鼬，以鼬的弟弟宇智波佐助的性命作为交换让宇智波鼬诛灭全族并对佐助保密，自己以叛忍的身份搜集对木叶不利的组织情报。为了保护村子防止其他国家乘虚而入，也是为了止水的意愿和弟弟的性命。鼬在痛苦与煎熬中被迫接受了灭族任务。
政变当晚宇智波鼬和宇智波带土（之前鼬找到他答应帮他向宇智波一族复仇但不许他对村子出手）一起动手诛灭了全族，宇智波鼬含泪与父母道别，他们将佐助托付给了鼬，并给弟弟设定了一个向自己复仇这一目标之后逃离木叶，临走前威胁团藏如果敢伤害佐助就将村子情报出卖敌国。逃离之后根据带土的建议加入了他的组织-晓。
三代目火影默许了这个事实并答应鼬保护他的弟弟。
北部堂没有想到，负责接应比斯利等人的竟然是宇智波鼬，北部堂右手牵着被蒙上双眼的日向雏田，说道：“想不到竟然是你们策划了这起事件啊！”宇智波鼬则说道：“虽然我不否认，但是我想说的是，你和战斗估计会有难度的。”北部堂左手竖起中指和食指，然后自顾自的说道：“嗯，天才知名的宇智波鼬。”
噗噗！一左一右两个分身出现，北部堂的水元素分身和冰晶分身，冰晶人笑着说道：“哟，宇智波鼬啊！”宇智波鼬看着冰晶人，说道：“冰遁？”冰晶人说道：“不不，冰遁可不是我，我是冰晶人，是冰遁的奥义。”宇智波鼬说道：“只要是冰，火焰就能溶化。火遁.凤仙火之术！”
冰晶人双手合十，说道：“冰墙！冰之散射！”咯咯吱吱的一阵声响，一道透明无比的冰墙挡住了凤仙火之术，火焰遇到了极寒的寒冷气息顿时熄灭，紧接着噗噗噗！一阵冰箭穿过冰墙射向宇智波鼬。宇智波鼬双手结印：“火遁.冲龙烈焰！”一条红色的大龙一口气吞下了所有的冰箭，然后全部转化成火箭反射在冰墙上。
北部堂忽然说道：“我们走，宇智波鼬后会有期！”
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